Thèse Année : 2023

Evolution and characterization of Drosophila glue, a model for biomimicry

Evolution et caractérisation de la colle des Drosophiles, un modèle de biomimétisme

Manon Monier
  • Fonction : Auteur
  • PersonId : 1499149
  • IdRef : 282917519

Résumé

Bioadhesives display physico-chemical properties that enable living organisms to attach themselves to a great variety of substrates. They evolved for millions of years and are today a source of inspiration to develop new materials that are safe for human health and the environment. A promising material is Drosophila glue, a bioadhesive produced during the late larval stage that enables the animal to be attached during metamorphosis as a pupa. This glue can adhere to a large range of substrates (leaves, wood, fruits, glass, paper or plastic). It is produced by the salivary glands, it dries within a few seconds, and is adhesive for several days under various humidity and temperature conditions. So far, the precise composition and adhesive properties of the glue has only been studied extensively in the model species Drosophila melanogaster. Adhesive strength is approximately 0.2 Newton for 1 mm² of glue, which corresponds to the most adhesive tapes available. Moreover, this glue is biodegradable, biocompatible, reversible and could present repellent properties. D. melanogaster glue is made of eight glycosylated proteins, named Salivary Gland Secretion (Sgs) proteins, encoded by Sgs genes. The goal of my thesis was to examine this glue in other Drosophila species. In the first part, I analyzed the genome sequences of 24 Drosophila species in order to characterize the molecular evolution of Sgs genes across 30 millions of years. I annotated a total of 102 Sgs genes and identified new glue gene copies not yet annotated. I proposed a new nomenclature for Sgs genes based on protein sequence conservation, genomic location and presence/absence of internal repeats. Overall, we observed two evolutionary dynamics among Sgs genes: a first group of glue genes (Sgs1, Sgs3X and Sgs3e) underwent relatively few evolutionary events (duplications, deletions, inversions) while genes from the second group (Sgs3b, Sgs7 and Sgs8) went through many. The dynamics of the second group of genes may have been accelerated by the presence of adjacent, short new glue genes. Our work shows that some glue genes evolve rapidly and could play a role in the rapid evolution of glue properties. In the second part, I used a pull-off force test to measure pupa adhesion and compare it between 27 Drosophila species, with up to six strains per species, spanning 150 million years of evolution. We found that adhesion force varies independently of phylogenetic distance, showing that adhesion forces have evolved rapidly in both directions during evolution. The highest adhesion forces observed for D. virilis exceed the one of adhesive tapes. Analysis of the amount of secreted glue and whether this parameter affects adhesion strength is ongoing. Overall, we could distinguish three groups of species with a low, medium and strong adhesion force. In a third part, we investigated the role of each Sgs gene in the adhesive properties of the glue of D. melanogaster, using RNAi lines. Our preliminary results indicate that the absence of Sgs3 leads to a very low adhesion force. Finally, we published a review article in the Insects journal presenting Drosophila glue as a promising model for bioadhesion. My thesis work has established Drosophila glue as a model to study the evolution of an adaptive trait across species and to develop future bioadhesives.
Les bioadhésifs présentent des propriétés physico-chimiques qui permettent aux êtres vivants d'adhérer à une grande variété de substrats. Développés sur plusieurs millions d'années, ils sont une source d'inspiration pour développer de futurs matériaux plus respectueux de la santé et de l'environnement. C'est le cas de la colle des Drosophiles, une substance produite durant le stade larvaire qui permet à l'animal d'être attaché durant sa métamorphose au stade de pupe et de ne pas être consommé par des prédateurs. Cette colle adhère à une grande diversité de substrats (des feuilles, du bois, des fruits ou du plastique). Elle est produite par les glandes salivaires, sèche en quelques secondes, adhère pendant plusieurs jours dans des conditions d'humidité et température très variables. Jusqu'à présent, la composition et les propriétés adhésives de la colle ont été étudiées chez Drosophila melanogaster uniquement. Sa force d'adhésion est de 0.2 Newton pour une surface de 1 mm², ce qui correspond à la force de la plupart des rubans adhésifs utilisés dans le commerce. En outre, cette colle est biodégradable, biocompatible, réversible et pourrait posséder des propriétés répulsives. La colle de D. melanogaster est composée de huit protéines glycosylées, les Salivary Gland Secretion (Sgs), encodées par les gènes Sgs. L'objectif de ma thèse est d'analyser la colle des autres espèces de Drosophiles. Dans une première partie, j'ai analysé les séquences génomiques de 24 espèces de Drosophiles afin de caractériser l'évolution moléculaire des gènes Sgs sur 30 millions d'années. J'ai annoté 102 gènes Sgs et identifié des copies de gènes new glue pas encore annotées. J'ai proposé une nouvelle nomenclature pour les gènes Sgs, basée sur la conservation des séquences protéiques, leur position au sein du génome et la présence/absence de répétitions internes. Nous avons observé deux dynamiques évolutives au sein des Sgs: un premier groupe (Sgs1, Sgs3X et Sgs3e) a connu peu d'évènements évolutifs (duplications, délétions, inversions) alors qu'un second groupe (Sgs3b, Sgs7 et Sgs8) en a connu plusieurs. La dynamique du second groupe de gènes a pu être accélérée par la présence de petits gènes adjacents, les gènes new glue. Nos travaux montrent que certains gènes de la colle évoluent rapidement et pourraient jouer un rôle dans l'évolution rapide des propriétés de la colle. Dans une seconde partie, j'ai effectué des tests d'adhésion sur 27 espèces de Drosophiles séparées par 150 millions d'années d'évolution et jusqu'à 6 souches par espèces. En comparant les propriétés adhésives, nous avons observé que la force d'adhésion varie indépendamment de la distance phylogénétique et évolue rapidement dans les deux directions aux cours de l'évolution. La force la plus élevée est observée chez D. virilis et elle excède celles des rubans adhésifs commerciaux. L'analyse de la quantité de colle produite par l'animal et son implication dans la force d'adhésion sont en cours. Enfin, nous avons identifié trois groupes d'espèces selon leur adhésion : faible, moyenne et forte. Dans une troisième partie, nous avons étudié le rôle individuel des gènes Sgs dans les propriétés d'adhésion de la colle de D. melanogaster, grâce à des lignées RNAi. Nos résultats préliminaires montrent une forte réduction de l'adhésion en l'absence de Sgs3. Nous avons également publié un article de revue dans le Journal Insects qui présente la colle des Drosophiles comme un modèle prometteur de bioadhésion. Mes travaux de thèse ont permis de fournir un socle de premiers résultats afin d'établir la colle des Drosophiles comme nouveau modèle pour étudier l'évolution d'un trait adaptatif et pour développer de futurs bioadhésifs.
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Origine Version validée par le jury (STAR)

Dates et versions

tel-04919448 , version 1 (29-01-2025)

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  • HAL Id : tel-04919448 , version 1

Citer

Manon Monier. Evolution and characterization of Drosophila glue, a model for biomimicry. Genetics. Université Paris Cité, 2023. English. ⟨NNT : 2023UNIP5078⟩. ⟨tel-04919448⟩
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