Quantifying incomplete lineage sorting and introgression throughout Saccharomyces cerevisiae evolutionary history - Institut de Recherche sur le Cancer et le Vieillissement Access content directly
Theses Year : 2023

Quantifying incomplete lineage sorting and introgression throughout Saccharomyces cerevisiae evolutionary history

Quantification du tri des lignées incomplètes et de l'introgression au cours de l'histoire évolutive de Saccharomyces cerevisiae

Abstract

The study of the distribution of the genetic variation within and across populations provides insights into the evolutionary history of a species. Moreover, the access to large genomic datasets allows the investigation of the evolutionary processes that shape the species' segregating variation. In this work, we retrace the evolutionary history of the species Saccharomyces cerevisiae through the detection and classification of shared polymorphisms with its sister species Saccharomyces paradoxus. We identify shared polymorphisms acquired because hybridization followed by introgression and polymorphisms that persist across the process of speciation and diversification resulting in instances of incomplete lineage sorting (ILS). We define a dataset of biallelic diagnostic single nucleotide polymorphisms between Saccharomyces cerevisiae and Saccharomyces paradoxus that we use as diagnostic marker to describe the genomic composition of 1,673 S. cerevisiae, for which short-read whole-genome sequencing were publicly available. We develop a marker-based method for the detection and classification of diagnostic markers organized either in 1) blocks of consecutive S. paradoxus markers or in 2) genome-wide isolated S. paradoxus markers. For the blocks, we describe the boundaries, the distribution across the S. cerevisiae collection and we retrace the S. paradoxus origin by sequence comparison with telomere-to-telomere whole genome assemblies of the main S. paradoxus populations. For a recurrent event, we performed an assay to evaluate the fitness effect of carrying a S. paradoxus haplotype at a single locus encompassing a gene-pair involved in the degradation of toxic compounds for the yeast. We demonstrate that the S. paradoxus haplotype confers an advantage over the S. cerevisiae haplotype in environmental conditions that are characteristic of the niche that the S. cerevisiae population inhabits. For the isolated markers, we apply a classical method for detecting signatures of incomplete lineage sorting, which can explain the excess of genome-wide distributed S. paradoxus markers in certain populations of S. cerevisiae. We show convincing evidence of retention of ancestral alleles in a single wild S. cerevisiae population that stands at the root of the species. We speculate about the persistence of such ancestral variation because of reduced possibility of outcrossing with other S. cerevisiae populations into the wild due to fewer generations and less dramatic bottlenecks that were instead experienced by the other lineages during dispersal and domestication. Overall, we retraced histories of divergence and secondary contacts across S. cerevisiae and S. paradoxus populations and unveiled a compelling case of interspecies introgression with a functional outcome.
L'étude de la distribution de la variation génétique au sein des populations et entre elles permet de mieux comprendre l'histoire évolutive d'une espèce. De plus, l'accès à de grands ensembles de données génomiques permet d'étudier les processus évolutifs qui façonnent la variation ségrégative de l'espèce. Dans ce travail, nous retraçons l'histoire évolutive de l'espèce Saccharomyces cerevisiae par la détection et la classification de polymorphismes partagés avec son espèce sœur Saccharomyces paradoxus. Nous identifions des polymorphismes partagés acquis par hybridation suivie d'introgression et des polymorphismes qui persistent à travers le processus de spéciation et de diversification résultant en des cas de triage incomplet des lignées (ILS).Nous définissons un ensemble de données de polymorphismes nucléotidiques simples diagnostiques bialléliques entre Saccharomyces cerevisiae et Saccharomyces paradoxus que nous utilisons comme marqueur diagnostique pour décrire la composition génomique de 1,673 S. cerevisiae, pour lesquels un séquençage à lecture courte du génome entier était publiquement disponible. Nous développons une méthode basée sur les marqueurs pour la détection et la classification des marqueurs de diagnostic organisés soit en 1) blocs de marqueurs S. paradoxus consécutifs, soit en 2) marqueurs S. paradoxus isolés à l'échelle du génome.Pour les blocs, nous décrivons les limites, et la distribution dans la collection S. cerevisiae et nous retraçons l'origine de S. paradoxus par comparaison de séquences avec des assemblages de génomes entiers télomère à télomère des principales populations de S. paradoxus. Pour un événement récurrent, nous avons effectué un test pour évaluer l'effet sur la condition physique de porter un haplotype S. paradoxus à un locus unique englobant une paire de gènes impliqués dans la dégradation de composés toxiques pour la levure. Nous avons démontré que l'haplotype S. paradoxus confère un avantage par rapport à l'haplotype S. cerevisiae dans des conditions environnementales caractéristiques de la niche habitée par la population S. cerevisiae.Pour les marqueurs isolés, nous appliquons une méthode classique de détection des signatures d'un tri lignager incomplet, qui peut expliquer l'excès de marqueurs S. paradoxus distribués à l'échelle du génome dans certaines populations de S. cerevisiae. Nous montrons des preuves convaincantes de la rétention d'allèles ancestraux dans une seule population sauvage de S. cerevisiae qui se trouve à la racine de l'espèce. Nous émettons l'hypothèse que la persistance d'une telle variation ancestrale est due à la possibilité réduite de croisement avec d'autres populations de S. cerevisiae dans la nature, en raison du nombre réduit de générations et des goulets d'étranglement moins spectaculaires qu'ont connu les autres lignées au cours de la dispersion et de la domestication. Dans l'ensemble, nous avons retracé l'histoire de la divergence et des contacts secondaires entre les populations de S. cerevisiae et de S. paradoxus et dévoilé un cas convaincant d'introgression interespèces avec un résultat fonctionnel.
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Cite

Nicolò Tellini. Quantifying incomplete lineage sorting and introgression throughout Saccharomyces cerevisiae evolutionary history. Molecular biology. Université Côte d'Azur, 2023. English. ⟨NNT : 2023COAZ6038⟩. ⟨tel-04529442⟩
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